140 лет назад в Киото появился страшный демон, которого прозвали Нечистивым королём. Он оказался безумно опасен, так как его дыхание и даже отрубленные части источали отраву, убивая всё живое. Огромными усилиями буддийский монах Фукаку победил его, разрубив сердце, но оно не исчезло, а приобрело форму двух глаз. Фукаку основал секту Мё Дхарани (или Виджая Дхарани), разделил глаза Нечистивого короля и запечатал их, наказав потомкам сделать всё, чтобы предотвратить возрождение этого чудовища. Прошло почти полтора века, и секта стала затухать. Тогда новый глава Тацума Сугуропринял решение сделать секту частью Ордена истинного креста, отправил новое поколение учиться в Академию, а один глаз Нечестивого короля передал Мефисто. История этого сезона начинается через несколько дней после суда над Рином. Юкиои Шурепоручают задержать вора, похитившего глаз Нечистивого короля, который был спрятан на территории Академии. Рядовая, казалось бы, миссия оборачивается катастрофой и теперь необходимо во что бы то ни стало защитить второй глаз, иначе Нечистивый король может восстать! Сериал продолжает экранизацию оригинальной линии манги «Синий экзорцист», игнорируя концовку аниме «Синий экзорцист».